Американские химики и биоинженеры создали «гибридную» фотосинтезирующую систему, в которой светособирающую функцию выполняют наночастицы сульфида кадмия, а живая нефотосинтезирующая бактерия Moorella thermoacetica забирает у них возбужденные светом электроны, которые она затем использует для восстановления CO₂ и синтеза органики. Ожидается, что подобные биотехнические устройства, преобразующие энергию солнечного света в нужные человеку органические вещества, в дальнейшем превзойдут по эффективности и удобству использования обычные фотосинтезирующие организмы.

Рис. 1. Схема гибридной фотосинтезирующей системы, созданной американскими биоинженерами. Бактерии Moorella thermoacetica делятся и растут, осаждая на своей поверхности наночастицы сульфида кадмия (показаны желтым цветом). В результате бактерии «фотосенситизируются», то есть приобретают способность к фотосинтезу: производству органики (уксусной кислоты) из CO₂ за счет энергии света. Рисунок из обсуждаемой статьи в Science

Научиться эффективно использовать солнечную энергию, в том числе для синтеза органики, — актуальнейшая задача, стоящая перед человечеством. Химики и биоинженеры прилагают немалые усилия для ее решения (см.: Созданы микробы, использующие электроэнергию для производства жидкого топлива, «Элементы», 02.04.2012).

Специалисты уверены, что естественный процесс фотосинтеза может быть улучшен или, по крайней мере, оптимизирован под наши нужды (см.: D. Gust et al., 2009. Solar Fuels via Artificial Photosynthesis). Некоторые этапы фотосинтеза уже сегодня эффективнее осуществляются искусственными неорганическими материалами, чем их органическими аналогами. Например, полупроводниковые светоуловители могут превосходить биологические светособирающие комплексы по эффективности производства фотовозбужденных электронов. Однако последующее использование таких электронов для восстановления CO₂ при помощи абиогенных катализаторов — задача крайне трудная. Живые клетки справляются с этим лучше. К тому же они сами себя ремонтируют, да еще и размножаться умеют.

Поэтому большие надежды возлагаются на создание «гибридных» фотосинтезирующих систем, состоящих из неорганических и органических компонентов. Такие системы, по идее, могли бы собрать воедино лучшие достижения технического прогресса и биологической эволюции. Некоторые успехи на этом пути уже достигнуты (см.: J. P. Torella et al., 2015. Efficient solar-to-fuels production from a hybrid microbial–water-splitting catalyst system).

Химики из Калифорнийского университета в Беркли (США) сообщили в первом выпуске журнала Science за 2016 год о создании удивительной гибридной фотосинтезирующей системы, состоящей из нефотосинтезирующей бактерии и неорганических наночастиц — светоуловителей, которые бактерия сама осаждает на своей поверхности из раствора.

Биологическим компонентом гибридной системы является бактерия Moorella thermoacetica. Этот микроб был выбран по нескольким причинам. Во-первых, у него очень пластичный метаболизм. Он может расти и как гетеротроф, питаясь готовой органикой (например, глюкозой), и как хемоавтотроф, самостоятельно производя органику из углекислого газа, причем энергию и электроны, необходимые для фиксации CO₂, он может получать путем окисления широкого круга разных органических и неорганических субстратов (см.: H. L. Drake, S. L. Daniel, 2004. Physiology of the thermophilic acetogen *Moorella thermoacetica*). Эту бактерию можно даже «кормить» электронами прямо с электрода, и она будет их поглощать, использовать для восстановления CO₂ и за счет этого расти и размножаться. Микробов, обладающих такой способностью, называют «электротрофами» (см.: D. R. Lovley, 2010. Powering microbes with electricity: direct electron transfer from electrodes to microbes).

Moorella thermoacetica использует для фиксации CO₂ не цикл Кальвина, как все растения и многие автотрофные микроорганизмы, а другой, возможно более древний и примитивный, биохимический путь — так называемый восстановительный путь ацетил-кофермента А, или путь Вуда–Юнгдаля (см. Wood–Ljungdahl pathway). Особенностью этого пути является производство большого количества органики (а именно уксусной кислоты) в качестве побочного продукта, который клеткой далее не используется и просто выводится наружу. Примерно 90% зафиксированного бактерией CO₂ превращается в ненужный ей уксус, а не в биомассу (из которой технически сложно извлекать полезные для нас компоненты). С точки зрения самой бактерии это, может быть, и расточительно, зато с точки зрения разработки биотехнических устройств, производящих органику для использования человеком, — очень удобно. Предполагается, что генная инженерия в будущем позволит модифицировать бактерию, чтобы она производила не только уксус, но и какие-то другие нужные человеку органические вещества.

Электротрофность делает бактерию Moorella thermoacetica превосходным кандидатом на роль биологического компонента гибридных фотосинтезирующих систем. По идее, для этого ее нужно только присоединить к полупроводниковому светоуловителю — например, к кусочку сульфида кадмия, который будет поставлять бактерии возбужденные светом электроны, а она будет их поглощать и использовать для восстановления CO₂.

Остается придумать, как их соединить и заставить взаимодействовать, то есть как создать эффективный бактериально-полупроводниковый интерфейс.

Решение, найденное авторами, поражает своей простотой и изяществом. Они воспользовались способностью бактерий к биоминерализации (см. Biomineralization) — формированию частиц различных минералов, в том числе внутри собственных клеток или на их поверхности (см.: Бактерии Delftia acidovorans выделяют вещество, способствующее биоминерализации золота, «Элементы», 14.02.2013). В частности, известно, что производимые бактериями пептиды, содержащие аминокислоту цистеин, способствуют формированию частиц сфалерита (сульфида цинка), см.: Месторождения цинка возникли благодаря бактериям («Элементы», 19.06.2007).

Оказалось, что если в культуру бактерий *Moorella thermoacetica *добавить кадмий в виде нитрата (Cd(NO₃)₂) и цистеин, то на поверхности бактериальных клеток сами собой осаждаются наночастицы сульфида кадмия CdS (рис. 1, 2):

Cd²⁺ + Cys−(M. thermoacetica→) CdS + NH₃ + pyruvic acid + 2H⁺

Такая бактерия, облепленная полупроводниковыми светоуловителями, как по мановению волшебной палочки превращается в фотосинтезирующий организм! Она приобретает способность фиксировать CO₂, расти и размножаться за счет световой энергии. При этом она в больших количествах производит уксусную кислоту — прототип «полезного продукта», который подобные гибридные системы будут когда-нибудь производить для нас.

Рис. 2. Бактерия Moorella thermoacetica, покрытая наночастицами сульфида цинка (слева, длина масштабного отрезка 500 нм). Справа, для сравнения, — обычная бактерия без наночастиц (длина масштабного отрезка 1 мкм). Фото из обсуждаемой статьи в Science и дополнительных материалов к ней

Принципиальная схема работы фотосинтезирующего комплекса Moorella thermoacetica — CdS показана на рис. 3. Роль фотосистемы (см. Photosystem) настоящих фотосинтезирующих организмов, со всеми ее хлорофиллами и премудрыми белковыми комплексами, здесь как-то очень непринужденно выполняют крошечные кусочки полупроводника — наночастицы сульфида кадмия. Они поглощают фотоны, энергия которых передается электронам, что приводит к формированию пар e^{−^ и h}+^^ (электрон и «дырка»). Электроны идут на производство «восстановительного эквивалента» ([H] на рис. 3). Его точная природа в данном случае не установлена, на рис. 3 справа показаны возможные варианты. Он затем используется для восстановления углекислого газа и синтеза органики (в том числе «полезного продукта» — уксуса) в пути Вуда–Юнгдаля.

Рис. 3. Схема работы фотосинтезирующей системы Moorella thermoacetica — CdS. Слева — общая схема, справа — предполагаемые пути переноса электронов от полупроводниковой наночастицы внутрь клетки. Условные обозначения левого рисунка: Reduction — восстановление, Oxidation — окисление, Bioprecipitation — биоосаждение сульфида кадмия, Cys — цистеин, CySS — цистин, [H] — восстановительный эквивалент, в роли которого может выступать молекулярный водород H2 или, например, NADH или NADPH, h+ — «дырка», acetyl-CoA — ацетил-кофермент А, Wood–Ljungdahl Pathway — путь Вуда–Юнгдаля, biomass — биомасса. Обозначения правого рисунка: A–D — возможные пути переноса электронов в клетку: A — на поверхности полупроводника образуется молекулярный водород, который затем диффундирует в клетку; B — электрон передается локализованному в клеточной оболочке ферменту гидрогеназе (H2ase); C — электрон передается локализованным в клеточной мембране цитохромам (Cyt); D — электрон передается растворимому веществу-посреднику (Med). Semiconductor/Metal/Electrode — полупроводник/металл/электрод, Peptidoglycan — пептидогликан, основной компонент клеточной стенки бактерии; Periplasmic space — периплазматическое пространство; Inner membrane — клеточная мембрана. Рисунки из обсуждаемой статьи в Science и дополнительных материалов к ней.

Залечивание «дырок» в полупроводниковой наночастице происходит за счет окисления цистеина, который в результате превращается в цистин (CySS). Общее уравнение реакции выглядит так:

2CO₂ + 8Cys + 8hν (M. thermoacetica / CdS→) CH₃ COOH + 2H₂O + 4CySS

Как и при естественном аноксигенном (бескислородном) фотосинтезе, процесс зависит от невозобновляемого донора электронов. У природных аноксигенных фотосинтетиков, таких как зеленые и пурпурные бактерии, в этой роли чаще всего выступает сероводород H₂S (другие варианты: S, H₂, Fe²⁺), а в системе Moorella thermoacetica — CdS эту функцию выполняет цистеин. В качестве побочного продукта в первом случае образуется сера или сульфаты (или вода, или Fe³⁺), во втором — цистин. Напомним, что в случае оксигенного (идущего с выделением кислорода) фотосинтеза, характерного для цианобактерий и их потомков — пластид растений, донором электрона служит обычная вода — практически неисчерпаемый ресурс, а побочным продуктом является молекулярный кислород.

Фотосинтез, размножение бактерий и производство уксуса в системе Moorella thermoacetica — CdS благополучно продолжаются до тех пор, пока в среде не закончится цистеин. После этого начинается фотоокислительная деградация: в клеточных оболочках образуются дырки, и бактерии погибают. Впрочем, примерно такая же судьба ожидает и обычных бактерий Moorella thermoacetica, не имеющих частиц сульфида кадмия на своей поверхности, когда они оказываются на свету. Эти анаэробные микроорганизмы вообще-то не выносят света. Частицы сульфида кадмия не только снабжают их электронами, но и спасают их оболочку от фотоокисления — до тех пор, пока в среде не исчерпаются запасы цистеина.

Рис. 4. Фотоокислительная деградация клеточных оболочек после исчерпания запасов цистеина в среде. Видны дыры в оболочке клеток, некоторые клетки полностью разрушены. Длина масштабных отрезков 1 мкм. Фото из дополнительных материалов к обсуждаемой статье в Science

Конечно, строить заводы по производству уксусной кислоты на основе комплекса Moorella thermoacetica — CdS пока рано. Созданной системе пока еще очень далеко до рентабельности. Полученный результат важен как демонстрация принципиальной возможности создания искусственных фотосинтезирующих систем, удобных для использования в химической промышленности, на основе нефотосинтезирующих бактерий. Преимуществами таких систем являются, во-первых, эффективное использование света при помощи полупроводниковых светоуловителей, во-вторых, возможность получения больших количеств полезной человеку органики в виде ненужных самим клеткам побочных продуктов, а не в виде биомассы, из которой трудно получать необходимые нам вещества. Авторы считают, что генно-инженерные модификации позволят существенно улучшить подобные системы. Скорее всего, не так уж трудно будет «научить» бактерии производить вместо уксуса спирт или другое топливо, а вместо цистеина пристроить к системе в качестве окисляемого субстрата что-то менее ценное, например органические отходы.

Исследование заставляет задуматься также и о проблеме происхождения фотосинтеза (хотя авторы об этом ничего не говорят). Конечно, вряд ли это событие в реальной эволюции жизни на Земле было как-то связано с сульфидом кадмия. Но здесь стоит упомянуть, что, согласно одной из гипотез, само происхождение жизни было связано с абиогенным фотосинтезом на поверхности частиц сульфида цинка (см.: Armen Y. Mulkidjanian, 2009. On the origin of life in the Zinc world: 1. Photosynthesizing, porous edifices built of hydrothermally precipitated zinc sulfide as cradles of life on Earth). Может быть, древнейшие организмы на каком-то этапе тоже подкармливались фотовозбужденными электронами абиогенного происхождения, как бактерии в описанном эксперименте? Кроме того, работа американских химиков наглядно показала, что обычная нефотосинтезирующая бактерия, попав в определенные условия (в данном случае — в среду, содержащую нитрат кадмия и цистеин), может просто взять и превратиться в фотосинтезирующую, адсорбировав на своей поверхности минеральные «светоуловители».

См. также: Созданы микробы, использующие электроэнергию для производства жидкого топлива, «Элементы», 02.04.2012.

Автор: Александр Марков